Tras graduarse en filosofía en la Northwestern University, en 1948 se trasladó a París para estudiar Letras en la Sorbona. Allí comenzó a frecuentar los círculos artísticos (fue amigo de Jean Cocteau, Jean Paul Sartre y Albert Camus) y a publicar cuentos en la revista New Story y en Paris Review. A su regreso a Nueva York, se afincó en Greenwich Village y allí se convirtió en una figura relevante de la escena artística de los últimos años cincuenta, además de ser uno de los precursores de la generación beat y del movimiento de contracultura norteamericano. En el año 1956 se trasladó con su segunda esposa a Ginebra, y fue allí donde escribió su novela Flash and Filigree (1958). Trabajó en Candy (1958, que coescribió con Mason Hoffenberg) y El cristiano mágico (1959). De vuelta a los Estados Unidos, se estableció en East Canaan, Connecticut. Pronto su vida daría un vuelco cuando, por recomendación de Peter Sellers, que lo admiraba enormemente, aceptó la invitación de Stanley Kubrick para colaborar como guionista en Dr. Strangelove (¿Teléfono rojo? Volamos hacia Moscú). A partir de este momento su carrera fue meteórica. Recibió una nominación al Oscar por Dr. Strangelove y participó en los guiones de películas de culto como El coleccionista (basada en la novela de John Fowles, y en cuyos créditos no aparecía Southern), Casino Royale, Barbarella, Easy Rider (con disputas incluidas con Peter Fonda y Dennis Hopper, quienes alegaban que la mayor parte del guion lo improvisaron ellos, saltándose las escenas y los diálogos planificados por Southern), así como en una adaptación de su novela El cristiano mágico, protagonizada por Peter Sellers (en el papel de Guy Grand) y Ringo Starr, y que incluía cameos de Yul Brynner, Raquel Welch o Roman Polanski. Por entonces escribe A la rica marihuana y otros sabores (1967). Ya en los setenta, inmerso en problemas crónicos de insolvencia económica, se embarcó en diversos proyectos, como la cobertura de la gira americana de los Rolling Stones en 1972, que acabó convirtiéndose en una bacanal continua, y que derivó en la publicación del libro Riding The Lapping Tongue, ese mismo año. Durante los años ochenta colaboró como guionista en el célebre programa de la NBC, Saturday Night Live. Terry Southern murió en octubre de 1995 tras desplomarse en las escaleras del Dodge College, en la Universidad de Columbia, donde iba a dar una clase.
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